Начал своё образование Апшер в Принстонском университете (1807 г.), откуда был исключен за участие в студенческих возмущениях. Позже, он продолжил свое классическое образование в Йельском университете. В 1810 году Апшер получил диплом адвоката. Тогда ему было всего 20 лет. Ему потребовалось совсем немного времени, чтобы создать процветающую юридическую практику в Ричмонде, штат Вирджиния, а также принимает активное участие в государственной политике штата. Карьера Абеля Апшера началась стремительно и быстро, отражая его черты характера.

В 1812 году Апшер был избран в палату делегатов Вирджинии и становится членом Содружества прокуроров Ричмонда. В 1825 году Апшер избирается в Законодательное собрание США от штата Вирджинии. В столь юные годы он уже был опытным и хитрым политиком, консерватором по сути, принимавшим жёсткие, бескомпромиссные решения и всегда добивавшимся своей цели.

Как член Конституционной конвенции Вирджинии (1829–1830 гг.), Апшер был решительным противником предлагаемых демократических изменений в конституции штата. В этот период своей деятельности Апшер открыто демонстрировал позицию сторонника рабства и принципы крайне правых сил государства.

С 1826 по 1841 год Апшер состоял в коллегии Верховного суда Вирджинии. Именно в этот период своей жизни Апшер много издал своих трудов, касающихся таких тем как рабство, банковское дело и правительственного управления.

В 1841 году, когда Джон Тайлер стал президентом Соединенных Штатов, Апшеру было предложено занять пост министра ВМС США. В период его службы на посту министра военно-морских сил, Апшер делал акцент в своей деятельности на проведение различных реформ, реорганизации и модернизации службы. Он сменил старый совет ВМС, упорядочил офицерский корпус, предпринял много усилий по увеличению ассигнований Военно-морского Флота, а также создал Военно-морскую обсерваторию при гидрогеографическом управлении.