В 1951 году Даллес был назначен заместителем директора ЦРУ по планированию и шефом нового директората, ведавшего тайными подрывными операциями. В 1953 году вновь избранный президент Эйзенхауэр сделал Даллеса директором Центрального разведывательного управления. Даллес был первым гражданским лицом, ставшим во главе ЦРУ. Р. Бисселл, заместитель директора ЦРУ по планированию, назвал Даллеса «непревзойденным специалистом в деле создания разведки и повышения ее эффективности».

Именно Даллесу принадлежит инициатива строительства для ЦРУ, ютившегося прежде в здании старой правительственной типографии в Вашингтоне, комплекса в Лэнгли. Правда, ему самому не удалось занять спланированный по собственному вкусу кабинет: после провала операции ЦРУ на Кубе ему пришлось подать в отставку.

Своеобразным символом Лэнгли является возвышающийся в главном вестибюле здания бюст А. Даллеса, апологета тайных операций, дух которого поныне веет над ЦРУ. Он привнес в ведомство «плаща и кинжала» атмосферу бизнеса. На языке сотрудников ЦРУ оно стало именоваться «компанией», «фирмой», а сами они считают себя его «детьми», «служащими».

«С момента своего рождения, – пишет американский социолог У. Домхофф, – и на протяжении дальнейшей истории ЦРУ находилось под контролем членов высшего класса и функционировало в механизме элиты власти».

50-е годы ознаменовались расцветом тайных операций американской разведки. Исходя из «особой» роли Америки в мире и проникнув духом превосходства американского образа жизни, ЦРУ во главе со своим директором бросилось спасать «цивилизованный мир» от коммунистической угрозы.

Уже в первый год пребывания у власти в ЦРУ А. Даллес успешно осуществляет крупную, своего рода пробную тайную операцию «Аякс», в ходе которой было свергнуто правительство Ирана во главе с премьер-министром Моссадыком и восстановлен шахский режим. Непосредственно переворотом внутри страны руководил агент ЦРУ Кермит (Ким) Рузвельт (ныне известен ЦРУ под кличкой «мистер Иран»), внук президента Теодора Рузвельта.