В системе МИД и России Чуркин работает с 1974 года.

Затем на протяжении четырех лет (с 1994 по 1998 годы) выступал в качестве российского посла в Бельгии и представителя России в НАТО. После работал в качестве посла России в Канаде. В 2003 году был назначен послом по особым поручениям МИД РФ, по другому можно трактовать данную должность как нахождение в кадровом резерве российского внешнеполитического ведомства. А с 2006 года является постоянным представителем России при ООН, в частности, он возглавляет комитет старших должностных лиц международной межправительственной организации Арктического совета, который занимается проблемами охраны окружающей среды и обеспечения устойчивого развития приполярных районов.

Уже в прошлом году, 19 марта на закрытом заседании Совета Безопасности ООН, посвященном обсуждению плана Марти Ахтисаари по урегулированию конфликта в Косово, Чуркин выступил с довольно резкой критикой по поводу позиции главы миссии ООН в Косово Йоахима Рюккера, который, как известно, выступил в поддержку предложенного плана (предусматривающего фактическую независимость края со всеми атрибутами государства, но без официального ее признания). После этого заседания Чуркин первый вышел к журналистам. Затем в прессе даже появилось мнение, что он покинул заседание в знак протеста, хотя на самом деле Чуркин присутствовал на официальной части заседания до ее окончания, и по сложившимся обстоятельствам должен был уйти сразу же после ее завершения. К тому же в это время начались неофициальные консультации членов Совета безопасности ООН, для участия в которых Чуркин делегировал своего заместителя. Таким образом, российская делегация не стала покидать зал заседаний и официально заявлять свой протест.