На похоронах В. И. Ленина Молотов нес гроб вождя вместе с другими членами и кандидатами в члены Политбюро. Хроникеры «Правды» писали 28 января 1924 года: «4 часа. Тт. Сталин, Зиновьев, Каменев, Молотов, Бухарин, Рудзутак, Томский и Дзержинский поднимают гроб и, обойдя помост со стороны, Красной площади, следуют с телом Владимира Ильича к склепу. Впереди знаменосцы».

В 20-е годы мы видим Молотова почти всегда рядом со Сталиным. Молотов активно участвует в борьбе против троцкистской, а затем против зиновьевской и «объединенной» оппозиций. На съездах партии он делает обычно доклады по организационным вопросам, часто пишет для «Правды», выпускает одну за другой брошюры и книги: «Вопросы партийной практики», «Партия и Ленинский призыв», «Ленин и партия за время революции», «Об уроках троцкизма», «Политика партии в деревне», Хотя Молотов никогда не был знатоком аграрного вопроса, но именно он возглавил с 1924 года комиссию ЦК по работе в деревне. В 1928—1929 годах Молотов, теперь уже полноправный член Политбюро, без колебаний поддержал Сталина в борьбе с так называемым «правым уклоном».

Особое усердие он проявил в борьбе с правыми в Московской партийной организации, неистово обвиняя «оппозицию» и ее лидера Н. А. Угланова. И если на XV съезде партии Молотов фактически высказался против принудительного изъятия хлеба и предупреждал, что подобная линия «ведет к разрушению Советского государства», то месяц спустя он уже настаивал на диаметрально противоположной точке зрения, резко раскритиковав решения пленума МГК ВКП(б), выступившего против чрезвычайных мер при проведении хлебозаготовок. Молотов и здесь следовал за «хозяином». В ноябре 1928 года он стал первым секретарем МГК ВКП(б), оставаясь одновременно одним из секретарей ЦК. В газете «Московская правда» приведены интересные факты его руководства: за сто тридцать дней пребывания на посту первого секретаря МГК Молотов действительно «сплотил» коммунистов столицы вокруг «вождя», перетряхнув практически все руководство Московской партийной организации.