С 1569 г. он упоминается в документах как окольничий — второй по значению «думный» чин после боярского. Это — свидетельство признания его заслуг.

Весной 1570 г. Хворостинин то ли возглавлял гарнизон в Зарайске, где был мощный каменный кремль (стены сохранились до наших дней), то ли был вторым воеводой сторожевого отряда опричников. Этот отряд был выдвинут после того, как командование русской армии получило известие о набеге крымского хана Девлет-Гирея. Документы не дают возможности четко сказать, какой именно пост занимал тогда Дмитрий Иванович. Во всяком случае, воеводство в сильной Зарайской крепости считалось бы намного более почетным, нежели в захолустном Шацке.

Именно там, под Зарайском, князь Хворостинин с помощником Федором Львовым 21 мая 1570 г. вышел против войска крымцев и разгромил неприятеля наголову

Хворостинин показал, таким образом, что он, как тактик, тяготеет к атакующему стилю, характерному для «железных волков» Ивана Великого.

Через несколько месяцев Дмитрию Ивановичу доверят опричный отряд, выставленный «по вестям» «на Рязани».

В 1571 г. крымский хан Девлет-Гирей с большой ордой прорвался через заслоны на южной границе, дошел до Москвы, ограбил пригороды и поджег сам город. В колоссальном пожаре исчезла почти вся столица государства. Неудачные действия полков на степном рубеже обернулись настоящей военной катастрофой. Это неудивительно. В годы опричнины казнили множество опытных военачальников, разделение российских вооруженных сил на опричное войско и земское усложняло координацию общих действий. Кроме того, силы державы истощила тяжелая Ливонская война…