С чего начинал Дмитрий Иванович? С понимания того, что он сам своей судьбе хозяин. Род не располагал сколько-нибудь значительными вотчинами, к тому же землю отца пришлось поделить между четырьмя сыновьями, и каждому досталось совсем уж немного. Есть известия, что братья жестоко ссорились между собой за землю. Таким образом, только служба могла дать молодому человеку его положения высокий статус в обществе.

Лет в пятнадцать юноша обязан был впрячься в государеву службу, начав с самых простых рядовых должностей. В молодости князь служил по Коломне и Белой (1550-е гг.) — там у него были поместья, очевидно, незначительные. О карьере князя известно мало, а воинские документы того времени — «разряды» — впервые сообщают о Дмитрии Ивановиче под 1558 г. К тому времени Хворостинин добился уже определенного положения: его назначили воеводой в небольшую южную крепостицу Шацк, построенную всего пятью годами раньше. Этой службе, вероятно, предшествовали более низкие воинские посты, но о них источники того времени никакой информации не донесли.

Что такое воевода в Шацке? Очень рискованная работа. От большого набега крымских татар стены этого юного укрепления не спасли бы: такие городки брали и палили мимоходом. Зато подобные крепостицы идеально годились на роль опорных баз для сторожевых отрядов и для отпора небольшим татарским бандам, приходившим на Русь, чтобы захватывать рабов. Князю Хворостинину досталась беспокойная, опасная и очень нужная для России служба.

В одном из более поздних походов русской армии на юг мы видим Дмитрия Ивановича головой (должность рангом ниже воеводской). Затем, в конце 1559 или 1560 г., его ненадолго ставят во главе гарнизона Нижнего Новгорода — это уже очевидное повышение по сравнению с Шацком.